originea numelui nu este clară. In greaca antica, pagos inseamna „bucata mare de piatra”. Areios ar fi putut proveni din Ares sau din Erinyes, deoarece pe piciorul său a fost ridicat un templu dedicat Erinyes, unde ucigașii obișnuiau să găsească adăpost pentru a nu face față consecințelor acțiunilor lor. Mai târziu, romanii s-au referit la dealul stâncos drept „Dealul Marte”, după Marte, versiunea romană a zeului grec al Războiului.Lângă Areopag a fost construită și bazilica lui Dionisie Areopagites.
în timpurile pre-clasice (înainte de secolul al 5-lea î.HR.), Areopagul a fost Consiliul Bătrânilor orașului, similar cu Senatul Roman. La fel ca Senatul, calitatea sa de membru era limitată la cei care deținuseră funcții publice înalte, în acest caz cea de arhon. În 594 Î.HR., Areopagul a fost de acord să predea funcțiile sale lui Solon pentru reformă. El a instituit reforme democratice, a reconstituit calitatea de membru și a returnat controlul organizației.
în cadrul reformelor lui Cleisthenes adoptate în 508/507 Î.HR., Boule (XV) sau Consiliul a fost extins de la 400 la 500 de bărbați și a fost format din 50 de bărbați din fiecare dintre cele zece clanuri sau phylai (XV).
în 462 Î.hr., Ephialtes a trecut prin reforme care au privat Areopagul de aproape toate funcțiile sale, cu excepția celei a unui tribunal de crimă în favoarea Heliaiei.
în Eumenidele lui Eschil (458 Î.HR.), Areopagul este locul procesului lui Oreste pentru uciderea mamei sale (Clitemnestra) și a iubitului ei (Aegisthus).
Phryne, o hetaera a secolului 4 I.HR., care era renumita pentru frumusetea ei, a aparut in fata Areopagului acuzat de profanarea misterelor Eleusiniene. O poveste o face să-și lase mantia să cadă și să impresioneze judecătorii cu forma ei aproape divină, încât a fost achitată sumar.
într-o dezvoltare neobișnuită, Areopagul a dobândit o nouă funcție în secolul 4 î.hr., investigând corupția, deși puterile de condamnare au rămas la Ecclesia.
Areopagul, la fel ca majoritatea instituțiilor oraș-stat, a continuat să funcționeze în epoca romană și din această locație, pornind de la semnificația potențială a altarului atenian pentru Dumnezeul necunoscut, se spune că apostolul Pavel a rostit celebrul discurs: „acum, ceea ce venerați ca ceva necunoscut vă voi proclama. Dumnezeul care a făcut lumea și tot ce este în ea este Domnul cerului și al pământului și nu trăiește în temple construite de mâini.”(Predica Areopagului, Fapte 17:24)
termenul „Areopagus” se referă, de asemenea, la organul judiciar de origine aristocratică care a format ulterior Curtea Superioară a Greciei moderne.