Die Herkunft des Namens ist nicht klar. Im Altgriechischen bedeutet πάγος pagos „großes Stück Fels“. Areios könnte von Ares oder von den Erinnyes stammen, da an seinem Fuß ein Tempel errichtet wurde, der den Erinnyes gewidmet war, wo Mörder Schutz fanden, um nicht den Konsequenzen ihres Handelns zu begegnen. Später bezeichneten die Römer den felsigen Hügel als „Mars Hill“, nach Mars, der römischen Version des griechischen Kriegsgottes.In der Nähe des Areopag wurde auch die Basilika von Dionysius Areopagites gebaut.
In vorklassischer Zeit (vor dem 5. Jahrhundert v. Chr.) war der Areopag der Ältestenrat der Stadt, ähnlich dem römischen Senat. Wie der Senat war seine Mitgliedschaft auf diejenigen beschränkt, die ein hohes öffentliches Amt innehatten, in diesem Fall das von Archon. 594 v. Chr. stimmte der Areopag zu, seine Funktionen zur Reform an Solon zu übergeben. Er leitete demokratische Reformen ein, stellte seine Mitgliedschaft wieder her und gab die Kontrolle an die Organisation zurück.
Unter den Reformen von Kleisthenes, die 508/507 v. Chr. erlassen wurden, wurde der Boule (βουλή) oder Rat von 400 auf 500 Männer erweitert und aus jeweils 50 Männern von zehn Clans oder Phylai (φυλαί) gebildet.Im Jahr 462 v. Chr. führte Ephialtes Reformen durch, die den Areopag fast aller seiner Funktionen beraubten, mit Ausnahme der eines Mordgerichts zugunsten von Heliaia.
In den Eumeniden von Aischylos (458 v. Chr.) ist der Areopag der Ort des Prozesses gegen Orestes wegen Tötung seiner Mutter (Klytämnestra) und ihres Geliebten (Aegisthus).Phryne, eine Hetäre des 4. Jahrhunderts v. Chr., die für ihre Schönheit berühmt war, erschien vor dem Areopag, der beschuldigt wurde, die eleusinischen Mysterien entweiht zu haben. Eine Geschichte hat sie ihren Mantel fallen lassen und die Richter mit ihrer fast göttlichen Form so beeindruckt, dass sie kurzerhand freigesprochen wurde.In einer ungewöhnlichen Entwicklung erhielt der Areopag im 4. Jahrhundert v. Chr. eine neue Funktion, nämlich die Untersuchung von Korruption, obwohl die Befugnisse bei der Ecclesia blieben.Der Areopag, wie die meisten stadtstaatlichen Institutionen, funktionierte auch in römischer Zeit weiter, und von diesem Ort aus soll der Apostel Paulus, ausgehend von der potenziellen Bedeutung des athenischen Altars für den unbekannten Gott, die berühmte Rede gehalten haben: „Nun, was Sie als etwas Unbekanntes anbeten, werde ich Ihnen verkünden. Der Gott, der die Welt und alles darin gemacht hat, ist der Herr des Himmels und der Erde und lebt nicht in Tempeln, die von Händen gebaut wurden.“ (Areopag-Predigt, Apostelgeschichte 17:24)
Der Begriff „Areopag“ bezieht sich auch auf die Justiz aristokratischen Ursprungs, die später den obersten Gerichtshof des modernen Griechenlands bildete.