De oorsprong van de naam is niet duidelijk. In het Oudgrieks betekent πάγος pagos “groot stuk rots”. Areios zou van Ares of Van Erinyes kunnen komen, aangezien op zijn voet een tempel werd opgericht die aan de Erinyes was gewijd, waar moordenaars onderdak vonden om de gevolgen van hun acties niet onder ogen te zien. Later noemden de Romeinen de rotsachtige heuvel “Mars Hill”, naar Mars, de Romeinse versie van de Griekse God van de oorlog.In de buurt van de Areopagus werd ook de Basiliek van Dionysius Areopagites gebouwd.in de pre-klassieke tijd (voor de 5e eeuw v.Chr.) was de Areopagus de Raad van oudsten van de stad, vergelijkbaar met de Romeinse Senaat. Net als de Senaat was het lidmaatschap beperkt tot degenen die hoge openbare functies hadden bekleed, in dit geval die van Archon. In 594 v.Chr. kwamen de Areopagus overeen om zijn functies over te dragen aan Solon voor hervorming. Hij stelde democratische hervormingen in, herstelde het lidmaatschap en gaf de controle terug aan de organisatie.tijdens de hervormingen van Cleisthenes in 508/507 v.Chr. werd de Boule (βουλή) of raad uitgebreid van 400 tot 500 man, en werd gevormd uit 50 man uit elk van de tien clans of phylai (φυλαί).in 462 v.Chr. voerde Ephialtes hervormingen door die de Areopagus bijna alle functies ontnamen, behalve die van een moordtribunaal ten gunste van Heliaia.in de Eumenides van Aeschylus (458 v.Chr.) is de Areopagus de plaats van het proces van Orestes voor de moord op zijn moeder (Clytemnestra) en haar minnaar (Aegisthus).Phryne, een hetaera uit de 4e eeuw v.Chr. die beroemd was om haar schoonheid, verscheen voor de Areopagus die beschuldigd werd van het ontheiligen van de Eleusijnse mysteries. Een verhaal heeft haar laten vallen van haar mantel en zo indruk maken op de rechters met haar bijna goddelijke vorm dat ze summier werd vrijgesproken.in een ongewone ontwikkeling verwierf de Areopagus in de 4e eeuw v.Chr. een nieuwe functie, namelijk het onderzoeken van corruptie, hoewel de overtuigingskracht bij de Ekklesia bleef.de Areopagus bleef, net als de meeste stedelijke staatsinstellingen, functioneren in de Romeinse tijd, en het was vanaf deze locatie, puttend uit de potentiële betekenis van het Atheense altaar voor de onbekende God, dat de apostel Paulus de beroemde toespraak zou hebben gehouden, “nu, wat gij aanbidt als iets onbekends, ga ik u verkondigen. De God die de wereld en alles erin heeft gemaakt is de Heer van hemel en aarde en leeft niet in tempels die door handen zijn gebouwd.”(Areopagus preek, Handelingen 17:24)
De term “Areopagus” verwijst ook naar het gerecht van aristocratische afkomst dat later het hoger gerechtshof van het moderne Griekenland vormde.