L’origine du nom n’est pas claire. En grec ancien, πάγος pagos signifie « gros morceau de roche ». Areios pourrait provenir d’Arès ou des Erinyes, car à son pied a été érigé un temple dédié aux Erinyes où les meurtriers avaient l’habitude de trouver un abri pour ne pas faire face aux conséquences de leurs actes. Plus tard, les Romains ont appelé la colline rocheuse « Colline de Mars », d’après Mars, la version romaine du Dieu grec de la Guerre.Près de l’Aréopage a également été construite la basilique des Aréopagites de Denys.
À l’époque pré-classique (avant le 5ème siècle avant JC), l’Aréopage était le conseil des anciens de la ville, semblable au Sénat romain. Comme le Sénat, sa composition était limitée à ceux qui avaient occupé de hautes fonctions publiques, en l’occurrence celle d’Archonte. En 594 av.J.-C., l’Aréopage accepta de remettre ses fonctions à Solon pour réforme. Il institua des réformes démocratiques, reconstitua ses membres et redonna le contrôle à l’organisation.
Sous les réformes de Cléisthène promulguées en 508/507 av.J.-C., la Boule (βουλή) ou conseil a été étendue de 400 à 500 hommes, et était formée de 50 hommes de chacun des dix clans ou phylai (φυλαί).
En 462 av.J.-C., Éphialtès met en place des réformes qui privent l’Aréopage de presque toutes ses fonctions, à l’exception de celle d’un tribunal de meurtre au profit d’Héliée.
Dans les Euménides d’Eschyle (458 av. J.-C.), l’Aréopage est le lieu du procès d’Oreste pour avoir tué sa mère (Clytemnestre) et son amant (Égisthe).
Phryne, une hétaïre du 4ème siècle av. J.-C. célèbre pour sa beauté, comparut devant l’Aréopage accusé de profaner les mystères éleusiniens. Une histoire l’a laissé tomber son manteau et a tellement impressionné les juges avec sa forme presque divine qu’elle a été acquittée sommairement.
Dans un développement inhabituel, l’Aréopage a acquis une nouvelle fonction au 4ème siècle avant JC, enquêtant sur la corruption, bien que les pouvoirs de conviction soient restés à l’Ecclesia.
L’Aréopage, comme la plupart des institutions de la cité-État, a continué à fonctionner à l’époque romaine, et c’est à cet endroit, en puisant dans la signification potentielle de l’autel athénien pour le Dieu inconnu, que l’apôtre Paul aurait prononcé le célèbre discours: « Maintenant, ce que vous adorez comme quelque chose d’inconnu, je vais vous le proclamer. Le Dieu qui a fait le monde et tout ce qui s’y trouve est le Seigneur du ciel et de la terre et ne vit pas dans des temples construits à la main. » (Sermon de l’aréopage, Actes 17:24)
Le terme « Aréopage » fait également référence à l’organe judiciaire d’origine aristocratique qui a ensuite formé la cour supérieure de la Grèce moderne.