El origen del nombre no está claro. En griego antiguo, πάγος pagos significa «gran pedazo de roca». Areios podría haber venido de Ares o de las Erinias, ya que en sus pies se erigía un templo dedicado a las Erinias donde los asesinos solían refugiarse para no enfrentar las consecuencias de sus acciones. Más tarde, los romanos se refirieron a la colina rocosa como «Mars Hill», después de Marte, la versión romana del Dios Griego de la Guerra.Cerca del Areópago también se construyó la basílica de Dionisio Areopagita.
En tiempos preclásicos (antes del siglo V a. C.), el Areópago era el consejo de ancianos de la ciudad, similar al Senado romano. Al igual que el Senado, su membresía estaba restringida a aquellos que habían ocupado altos cargos públicos, en este caso el de Arconte. En 594 a. C., el Areópago acordó entregar sus funciones a Solón para su reforma. Instituyó reformas democráticas, reconstituyó sus miembros y devolvió el control a la organización.
Bajo las reformas de Clístenes promulgadas en 508/507 a. C., el Boule (βουλή) o consejo se expandió de 400 a 500 hombres, y se formó de 50 hombres de cada uno de los diez clanes o phylai (φυλαί).
En 462 a. C., Efialtes hizo reformas que privaron al Areópago de casi todas sus funciones, excepto la de un tribunal de homicidios a favor de Heliaia.
En las Euménides de Esquilo (458 a.C.), el Areópago es el lugar del juicio de Orestes por matar a su madre (Clitemnestra) y a su amante (Egisto).
Friné, una hetera del 4to siglo A.C. quien era famoso por su belleza, se presentó ante el Areópago acusado de profanar los misterios de Eleusis. Una historia la tiene dejando caer su capa e impresionando tanto a los jueces con su forma casi divina que fue absuelta sumariamente.
En un desarrollo inusual, el Areópago adquirió una nueva función en el siglo IV a. C., investigando la corrupción, aunque los poderes de convicción permanecieron con la Ecclesia.
El Areópago, como la mayoría de las instituciones de la ciudad-estado, continuó funcionando en la época romana, y fue desde esta ubicación, aprovechando el significado potencial del altar ateniense para el Dios Desconocido, que se dice que el Apóstol Pablo pronunció el famoso discurso: «Ahora, lo que adoras como algo desconocido, te lo voy a proclamar. El Dios que hizo el mundo y todo lo que hay en él es el Señor del cielo y de la tierra y no vive en templos construidos por manos.»(Sermón del Areópago, Hechos 17:24)
El término «Areópago» también se refiere al cuerpo judicial de origen aristocrático que posteriormente formó el tribunal superior de la Grecia moderna.