namnets ursprung är inte klart. På antika grekiska betyder ”stor sten”. Areios kunde ha kommit från Ares eller från Erinyes, som på foten uppfördes ett tempel tillägnad Erinyes där mördare brukade hitta skydd för att inte möta konsekvenserna av deras handlingar. Senare hänvisade romarna till den steniga kullen som ”Mars Hill”, Efter Mars, den romerska versionen av den grekiska krigsguden.Nära Areopagus byggdes också basilikan Dionysius Areopagites.
i preklassiska tider (före 5: e århundradet f.Kr.) var Areopagus rådet för äldste i staden, liknande den romerska senaten. Liksom senaten var dess medlemskap begränsat till dem som hade haft högt offentligt ämbete, i detta fall Archons. År 594 f.Kr. gick Areopagus med på att överlämna sina funktioner till Solon för reform. Han inledde demokratiska reformer, rekonstituerade sitt medlemskap och återvände kontrollen till organisationen.
under reformerna av Cleisthenes som antogs 508/507 f.Kr. utvidgades Boule (Kubi) eller rådet från 400 till 500 män och bildades av 50 män från var och en av tio klaner eller phylai (Kubi).
år 462 f.Kr. genomförde Efialtes reformer som berövade Areopagus nästan alla dess funktioner utom en morddomstol till förmån för Heliaia.i Eumeniderna av Aeschylus (458 f.Kr.) är Areopagus platsen för rättegången mot Orestes för att ha dödat sin mor (Clytemnestra) och hennes älskare (Aegisthus).
Phryne, en hetaera från 4: e århundradet f.Kr. som var känd för sin skönhet, dök upp före Areopagus som anklagades för att vanhelga de eleusinska mysterierna. En berättelse har henne att låta hennes kappa släppa och så imponerande domarna med sin nästan gudomliga form att hon var summariskt frikänd.
i en ovanlig utveckling förvärvade Areopagus en ny funktion i 4: e århundradet f.kr. och undersökte korruption, även om övertygelseskrafterna förblev hos Ecclesia.Areopagus, liksom de flesta stadstatliga institutioner, fortsatte att fungera under romartiden, och det var från denna plats, dra från den potentiella betydelsen av det atenska altaret till den okända Guden, att aposteln Paulus sägs ha levererat den berömda tal, ”nu vad du dyrkar som något okänt jag kommer att förkunna för dig. Gud som skapade världen och allt i den är himmelens och jordens Herre och lever inte i tempel byggda av händer.”(Areopagus predikan, Apg 17:24)
termen ”Areopagus” hänvisar också till det rättsliga organet av aristokratiskt ursprung som därefter bildade högre domstolen i det moderna Grekland.