pauza ei de teatru de pe Broadway a venit în 1985, când a fost distribuită în rolul principal (alături de Matthew Broderick) în piesa Neil Simon Biloxi Blues. (De asemenea, a jucat cu Broderick în versiunea cinematografică din 1988 a acelei piese).A jucat un rol într-un episod („moartea și Doamna”) din serialul de televiziune Miami Vice (care a fost difuzat pe 16 octombrie 1987) și a acceptat alte câteva roluri mici în film și televiziune. Apoi s-a întors pe Broadway într-o renaștere a orașului nostru; portretizarea ei despre Emily i-a adus o nominalizare la Premiul Tony. Apoi a apărut ca logodnicul lui Pee-Wee Herman (Paul Reubens), Winnie Johnston, în lansarea din 1988 A Big Top Pee-wee. A jucat un rol secundar în 1989″ Dead Bang”, un thriller polițist cu rol principal Don Johnson.în 1990, a interpretat-o pe Paula în Awakenings, cu Robert De Niro și Robin Williams în rolurile principale. De asemenea, a apărut în filmele din 1990 Downtown, cu Anthony Edwards și Forest Whitaker, și polițist de grădiniță, alături Arnold Schwarzenegger, jucând un profesor, ascunzându-se cu fiul ei Dominic de soțul ei criminal traficant de droguri Cullen Crisp (Richard Tyson).Ulterior a apărut într-o serie de alte filme teatrale, în special ca Edna Purviance în Chaplin și cu Tim Daly ca Margaret „Maggie” Harwood în Peter Yates’ Film Anul cometei, atât în 1992, cât și în anul următor a apărut ca interesul amoros al personajului lui Al Pacino în calea lui Carlito.
Miller a jucat ca fiica personajului interpretat de Marlon Brando în 1990 bobocul, din nou opus Matthew Broderick, și ca avocat și fiică vitregă a personajului interpretat de Gregory Peck în 1991 banii altora. A apărut ca Margo Lane în umbra cu Alec Baldwin, precum și în filmul Miles from Home regizat de Gary Sinise.Ea a avut rolul principal în creatura cu buget mare relicva (1997) ca Dr.Margo Green. În 1998, ea a interpretat-o pe Barbara Henry în Ruby Bridges un film realizat pentru televiziune realizat de compania Disney, despre Ruby Bridges, primul student negru care a urmat o școală elementară complet albă din New Orleans. În 2000, a interpretat-o pe scandaloasa profesoară Mary Kay Letourneau în versiunea TV a unei povești adevărate, All-American Girl: The Mary Kay Letourneau Story.
în 2002, Miller a jucat în filmul Dead in a Heartbeat și într-un episod în două părți al unui&seria lui e un mister Nero Wolfe. Filmul ei din 2005 Funny Money a fost votat filmul de top al Festivalului de Film Sarasota. Ea a apărut în seria Fox a dispărut timp de șase episoade, jucând fosta soție a unui senator american a cărui soție a dispărut în mod misterios. Comedia ei din 2007 Blonde Ambition alături de Jessica Simpson și Luke Wilson, care este considerat un genial & film cult pentru scrierea sa și pentru numeroasele referințe pe care le are. Ea a jucat ca invitat Fran pe Neveste disperate.Miller a apărut în filmul de groază mesagerii, în rolurile principale Dylan McDermott și Kristen Stewart. Filmul a fost produs de compania de producție a regizorului Sam Raimi, Ghost House Pictures.In în 2011, ea a interpretat-o pe Doris, soția protagonistului George Valentin (Jean Dujardin), în filmul câștigător al Premiului Oscar artistul.
după un rol recurent în serialul de săpun ABC amante, Miller a fost distribuit în 2015 ca un obișnuit în primul sezon al serialului dramatic ABC crimă Americană.în octombrie 2020, Miller a fost distribuit ca prima doamnă Nancy Reagan în Reagan, un viitor film biografic din 2022 bazat pe viața președintelui Ronald Reagan.