nimen alkuperä ei ole selvä. Πάγος pagos tarkoittaa muinaiskreikassa ”isoa kivenpalasta”. Areios saattoi olla kotoisin Areksesta tai Erinyeistä, sillä sen jalkaan pystytettiin erinyeille omistettu temppeli, josta murhaajat tapasivat etsiä suojaa, jotta he eivät joutuisi kohtaamaan tekojensa seurauksia. Myöhemmin roomalaiset viittasivat kallioiseen kukkulaan nimellä” Mars Hill ” Marsin, kreikkalaisen sodanjumalan roomalaisen version mukaan.Areiopagin lähelle rakennettiin myös Dionysios Areiopagilaisen basilika.
esiklassisella ajalla (ennen 400-lukua eaa.) areiopagi oli Rooman senaatin tapaan kaupungin vanhinten neuvosto. Senaatin tavoin sen jäsenmäärä oli rajoitettu korkeissa julkisissa viroissa, tässä tapauksessa Arkonissa. Vuonna 594 eaa areiopagi suostui luovuttamaan tehtävänsä Solonille uudistusta varten. Hän pani alulle demokraattisia uudistuksia, palautti järjestön jäsenyyden ja palautti vallan järjestölle.
Kleistheneen vuonna 508/507 eaa säätämien uudistusten myötä Boule (βουλή) eli neuvosto laajeni 400 miehestä 500 mieheen, ja se muodostettiin 50 miehestä jokaisesta kymmenestä klaanista eli fylaista (φυλαί).
vuonna 462 eaa Efialtes toteutti uudistuksia, jotka riistivät Areiopagilta lähes kaikki sen tehtävät Heliaiaa suosivaa murhatuomioistuinta lukuun ottamatta.
Aiskhyloksen Eumenideissa (458 eaa.) Areiopagilla Orestes joutui oikeuteen äitinsä (Klytaimnestra) ja tämän rakastajan (Aigisthos) surmaamisesta.
Phryne, 300-luvun eaa.hetaera, joka oli kuuluisa kauneudestaan, ilmestyi Areiopagin eteen syytettynä Eleusiin mysteerien häpäisemisestä. Erään tarinan mukaan hän antoi verhonsa pudota ja teki tuomareihin niin suuren vaikutuksen lähes jumalallisella olemuksellaan, että hänet vapautettiin syytteistä.
epätavallisessa kehityksessä areiopagi sai uuden tehtävän 300-luvulla eaa tutkien korruptiota, vaikka tuomiovalta säilyikin Eklesialla.
areiopagi, kuten useimmat kaupunkivaltion instituutiot, toimi edelleen roomalaisella ajalla, ja juuri tältä paikalta, ateenalaisen alttarin mahdollisesta merkityksestä Tuntemattomalle jumalalle, apostoli Paavalin sanotaan pitäneen kuuluisan puheen: ”mitä te nyt palvotte tuntemattomana, sitä minä teille julistan. Jumala, joka on tehnyt maailman ja kaiken siinä olevan, on taivaan ja maan Herra, eikä hän asu käsin rakennetuissa temppeleissä.”(Areiopagin saarna,Apostolien teot 17:24)
termi ”areiopagi” viittaa myös aristokraattista alkuperää olevaan oikeuslaitokseen, joka sittemmin muodosti nykyisen Kreikan korkeimman oikeuden.