Palo de las Antenas de los Insectos

Posterior a la publicación de la actividad

Curador: Volker Dürr

Colaboradores:

0.50 –

Nick Orbeck

0.25 –

Michelle L. Jones

los Insectos tienen un elaborado sentido del tacto. Su fuente más importante de información táctil es el par de antenas en la cabeza: las antenas (Fig. 1; singular: antena). El insecto palo Carausius morosus es uno de los cuatro organismos principales de estudio para el sentido táctil del insecto. En consecuencia, la antena de insecto palo (o palpador), junto con las antenas de la cucaracha, el grillo y la abeja, pertenece a las antenas de insectos mejor estudiadas. El objetivo del presente artículo es proporcionar una visión general de la relevancia conductual, las propiedades adaptativas y la infraestructura sensorial de las antenas de insectos palo, junto con una bibliografía completa de las mismas. Para un tratamiento más general del tema, consulte la revisión de Staudacher et al. (2005).

Figura 1: El insecto palo Carausius morosus (de Sinéty, 1901) lleva un par de antenas largas y rectas, o antenas. Son los principales órganos sensoriales para el tacto y el olfato.

Dado que la mayoría de los insectos palo son nocturnos y no vuelan, la detección táctil es de primordial importancia para la exploración del espacio inmediatamente por delante del animal. Por ejemplo, es probable que la detección de obstáculos y la búsqueda de caminos en el dosel durante la noche sean tareas en las que la información táctil a corta distancia es muy valiosa para el animal.

Además, el insecto palo es un importante organismo de estudio en el control motor de invertebrados y la neuroetología de la marcha de insectos. Casi un siglo de investigación ha dado lugar a una gran cantidad de información sobre su comportamiento al caminar y la coordinación de las piernas (Buddenbrock, 1920; Wendler, 1964; Bässler, 1983; Cruse, 1990), contribuciones centrales y sensoriales a la generación de patrones motores (Graham, 1985; Bässler y Büschges, 1998; Büschges y Gruhn, 2007), la infraestructura neuronal y muscular (Jeziorski, 1918; Marquardt, 1939; Schmitz et al., 1991; Kittmann et al., 1991), y así sucesivamente. En ese contexto, la neuroetología y la fisiología, el sentido táctil de alcance cercano del insecto palo puede servir como modelo para comprender la importancia de la antena de artrópodos en el comportamiento guiado sensorialmente.

Contenido

1 Las antenas son sensores activos de alcance cercano
2 Las antenas son extremidades sensoriales dedicadas
3 Cuatro adaptaciones mejoran la eficiencia táctil
- 3.1 Longitudes coincidentes de antenas y patas delanteras
- 3.2 Movimiento coordinado de antenas y patas
- 3.3 Ejes articulares inclinados No ortogonales
- 3.4 Propiedades biomecánicas especiales
4 Hay sensores especializados para señalar la dirección, el sitio de contacto, el doblado, la vibración y más
- 4.1 Dirección de apuntar (Campos de pelo)
- 4.2 Sitio de contacto (Pelos táctiles)
- 4.3 Doblado (Sensación campaniforme)
- 4.4 Vibración (órgano de Johnston)
5 Referencias
6 Véase también
7 Enlaces externos

Las antenas son sensores activos de alcance cercano

Película 1: Los insectos palo mueven continuamente sus antenas mientras caminan. El video muestra a un insecto palo con los ojos vendados caminando hacia un bloque de madera. Tenga en cuenta que el video se ralentizó cinco veces. Al lado de la pasarela, había un espejo montado en un ángulo de 45 grados, lo que permitía la grabación sincrónica de las vistas superiores y laterales. Si una antena toca un obstáculo, como lo hace la antena derecha en este video, entonces este evento táctil conduce a una acción apropiada de la pata delantera en el mismo lado.

Figura 2: Los insectos palo usan sus antenas para detectar obstáculos durante la locomoción. Cuando se les vendan los ojos, los insectos palo caminan hacia un bloque de madera (arriba a la izquierda), pueden trepar fácilmente obstáculos que son mucho más altos que la altura máxima del pie durante un paso regular. Después del contacto de la antena con el obstáculo, el siguiente paso se eleva más alto de lo normal (abajo a la izquierda y arriba a la derecha: la línea azul indica la trayectoria del pie; los puntos azules marcan los sitios de contacto; el segmento de la línea roja etiqueta el período de contacto simultáneo de la antena). El contacto antenal durante el giro temprano a menudo conduce a la reorientación (arriba a la derecha). El contacto durante el columpio tardío suele seguir un paso de corrección (centro derecho). El contacto antenal durante la postura conduce a un paso más alto que el normal (inferior derecho). Las líneas rojas y los puntos muestran las trayectorias y los sitios de contacto de la punta de la antena (solo el primer contacto). Las líneas y puntos negros muestran el eje del cuerpo y la cabeza cada 40 ms. Después del contacto con la antena, las líneas del eje del cuerpo se dibujan en gris.

Al igual que muchos otros insectos, C. morosus mueve continuamente sus antenas durante la locomoción. Al hacerlo, aumenta activamente la probabilidad de contactos táctiles con obstáculos porque cada barrido de arriba a abajo o de atrás a delante de una antena muestra un volumen de espacio inmediatamente por delante. En consecuencia, el patrón de movimiento de las antenas puede considerarse un comportamiento de búsqueda activa. Durante este comportamiento de búsqueda, el movimiento de las antenas se genera mediante el movimiento rítmico de ambas articulaciones de las antenas con la misma frecuencia y un cambio de fase estable(Krause et al., 2013). Además, está claro que este movimiento de búsqueda se genera dentro del cerebro, a pesar de que el cerebro requiere activación adicional, posiblemente a través de la entrada neural ascendente del ganglio subesofágico (Krause et al., 2013). Se ha demostrado que los movimientos de búsqueda de antenas se adaptan de acuerdo con el contexto conductual, por ejemplo, cuando el insecto cruza un borde y busca un punto de apoyo (Dürr, 2001). De manera similar, el campo de latido (o volumen buscado) de las antenas se desplaza hacia la dirección de marcha durante el giro (Dürr y Ebeling, 2005).

Los experimentos han demostrado que el patrón de movimiento de las antenas es rítmico y puede coordinarse con el patrón de paso de las piernas (Dürr et al., 2001). Esto se puede ver en la Película 1, que muestra un insecto palo con los ojos vendados que camina hacia un bloque de madera. Durante la aproximación al obstáculo, la vista superior muestra cómo ambas antenas se mueven rítmicamente de un lado a otro. Poco después de un breve contacto con la antena derecha, el insecto levanta su pata ipsilateral más arriba de lo normal y se sube a la parte superior del bloque (el mismo ensayo que en la Fig. 2, arriba a la derecha).

Ejemplos como este muestran que los insectos palo responden al contacto táctil de las antenas con la adaptación adecuada de su patrón de pasos y movimientos de las piernas. Dependiendo de la sincronización del contacto antenal con respecto al ciclo de pasos de la pierna ipsilateral, se distinguen fácilmente tres tipos de respuestas de comportamiento:

El primer tipo es el que se muestra en la película de video 1. Si el contacto de la antena ocurre durante el balanceo temprano, la trayectoria del pie a menudo revela una torcedura ascendente distintiva, lo que indica una reorientación de un movimiento de balanceo continuo (Fig. 2, arriba a la derecha). Esencialmente, esto significa que la información táctil de la antena puede interferir con la ejecución cíclica del patrón de escalonamiento normal de las patas delanteras, de modo que puede desencadenar la reorientación de un movimiento de giro continuo.
El segundo tipo ocurre cuando el contacto antenal ocurre durante el swing tardío. En este caso, el tiempo de reacción parece ser demasiado corto para volver a apuntar y el pie golpea el obstáculo, solo para elevarse en un segundo paso de corrección (Fig.2, centro derecha).
Finalmente, en el tercer tipo de respuesta, el contacto antenal ocurre durante la postura. Luego, se completa el movimiento de postura y el siguiente movimiento de balanceo es más alto que un paso regular (Fig. 2, abajo a la derecha).

El análisis del comportamiento motor adaptativo en respuesta al tacto antenal se puede simplificar si el obstáculo tocado es casi unidimensional, por ejemplo, una varilla vertical (Schütz y Dürr, 2011). En este caso, se puede demostrar que la información táctil de la antena no solo se utiliza para la adaptación rápida de los movimientos de las piernas dirigidos a objetivos, sino que también desencadena cambios distintivos del patrón de muestreo táctil de la antena, incluido un aumento de la frecuencia de ciclo y un interruptor en el acoplamiento entre articulaciones. Por lo tanto, el comportamiento de muestreo táctil es claramente distinto del comportamiento de búsqueda.

El muestreo táctil de otros obstáculos, por ejemplo, escaleras de diferente altura, presenta características muy similares (Krause y Dürr, 2012). Durante el cruce de grandes huecos, se ha demostrado que los contactos antenales de la especie Aretaon asperrimus (Brunner von Wattenwyl 1907) «informan» al animal sobre la presencia de un objeto a su alcance (Bläsing y Cruse, 2004a; Bläsing y Cruse, 2004b, aunque los movimientos de las antenas no se han analizado en detalle en este animal. Tanto en Carausio como en Aretaon, la información de contacto de la antena produce un cambio en el movimiento de las piernas, según sea necesario durante la escalada. Se ha descrito un comportamiento similar de escalada mediado tácticamente en la cucaracha.

En resumen, la información táctil de la antena induce un ajuste de los movimientos de las piernas de una manera dependiente del contexto. Además, induce cambios en el propio movimiento de la antena.

Antenas están dedicados sensorial de las extremidades

Figura 3: los insectos Palo se puede regenerar una pierna en lugar de una antena. La imagen superior muestra la cabeza y la primera mitad de las antenas de un insecto palo hembra adulto. Cada antena tiene tres segmentos funcionales: escapo, pedicelo y flagelo. Las larvas de los insectos palo se parecen mucho al adulto, excepto que son más pequeñas. Si se corta una antena de una larva a nivel del pedicelo proximal (línea discontinua), el animal a menudo regenera una pata en lugar de una antena durante la siguiente muda. La imagen inferior muestra la cabeza y las antenas regeneradas de un insecto palo cuyas antenas fueron cortadas en el tercer o cuarto estadio (la misma escala que la anterior).

La antena de los Artrópodos (los crustáceos, los milpiés y los insectos llevan antenas, los arácnidos no) se considera un miembro verdadero que evolucionó de un miembro locomotor estándar a un miembro sensorial dedicado. Varias líneas de evidencia sugieren que la estructura corporal segmentada de los artrópodos alguna vez llevaba apéndices motores en forma de patas en cada segmento. Como algunos segmentos del cuerpo adoptaron funciones especializadas durante el curso de la evolución, sus apéndices motores cambiaron su función en consecuencia. Por ejemplo, se cree que la cabeza del insecto evolucionó por fusión de los seis segmentos corporales más frontales, con tres pares de extremidades que se convirtieron en partes bucales especializadas para la alimentación, dos pares que se perdieron y un par que se convirtió en órganos sensoriales dedicados y multimodales: las antenas. Esta teoría común está respaldada por pruebas paleontológicas, morfológicas, genéticas y de desarrollo.

Por ejemplo, un experimento simple con insectos palo ilustra la estrecha relación entre las patas que caminan y las antenas: si una larva de insecto palo joven pierde una antena, a menudo regenera una pierna para caminar en lugar de una antena (Schmidt-Jensen, 1914). Esta regeneración » defectuosa «se llama regeneración de antennapedia (literalmente:» pies de antena») Ocurre durante la siguiente muda y se vuelve más pronunciada con cada muda sucesiva. Los regenerados de Antenapedia se pueden inducir experimentalmente cortando una antena de una larva de insecto palo (por ejemplo, 3er estadio) en el segundo segmento, el pedicelo (Fig. 3). El sitio del corte determina el resultado de la regeneración: los cortes distales conducen a una regeneración» correcta » de la antena, los cortes proximales conducen a una falla completa de la regeneración. Solo los cortes a través de una región estrecha del pedicelo inducen de forma fiable una regeneración de antenapedia (Cuénot, 1921; Brecher, 1924; Borchardt, 1927). Tenga en cuenta que también hay un gen Drosophila llamado Antennapedia.

La similitud morfológica entre las patas para caminar y las antenas se refiere a la estructura de las articulaciones, la musculatura, la inervación y la mayoría de los tipos de mecanorreceptores y quimiorreceptores de contacto (Staudacher et al., 2005). Las diferencias se refieren al número de segmentos funcionales (cinco en patas, tres en antenas), propiedades de la cutícula (ver más abajo) e infraestructura sensorial (por ejemplo, receptores olfativos en antenas, solo).

La antena tiene tres segmentos funcionales: se llaman escapo, pedicelo y flagelo, desde la base hasta la punta. En el insecto palo, solo el escapo contiene músculos (Dürr et al., 2001). Esto es lo mismo en todos los insectos superiores (el Ectognatha; véase Imms, 1939). En otras palabras, las articulaciones verdaderas que son capaces de un movimiento activo impulsado por los músculos ocurren solo entre la cabeza y el escapo (articulación HS) y entre el escapo y el pedicelo (articulación SP). La articulación HS es movida por tres músculos dentro de la cápsula de la cabeza (los llamados músculos extrínsecos, porque están fuera de la antena), la articulación SP es movida por dos músculos dentro del escapo (los llamados músculos intrínsecos, porque están ubicados dentro de la antena).

Cuatro adaptaciones mejoran la eficiencia táctil

Figura 4: La longitud relativa del cuerpo, las antenas y las patas delanteras permanecen casi iguales en las siete etapas de desarrollo (etapas larvarias L1 a L6 e imago). Parte superior: Una pata delantera es ligeramente más larga que una antena. Sin embargo, dado que el sitio de fijación de la pata delantera es más posterior que el de la antena, la punta de la antena llega ligeramente más lejos que el tarsi de la pata delantera (pies). La distancia de coxa a escapo (entre los sitios de fijación) es aproximadamente igual a la longitud del tarso. Las cuatro medidas aumentan linealmente con la longitud del cuerpo (consulte líneas discontinuas y pendientes para ver la longitud de la antena y coxa a escapo). Los valores provienen de al menos 6 hembras por etapa de desarrollo. Abajo: relaciones de longitud para los valores absolutos anteriores. Para la relación antena/pierna, el desplazamiento coxa-escapo se restó de la longitud de la pierna, con el fin de relacionar los espacios de trabajo de la punta de la antena y la punta del tarso. Las líneas de puntos verticales separan las etapas de desarrollo.

Varias propiedades morfológicas, biomecánicas y fisiológicas de la antena de insecto palo son beneficiosas para su función en el comportamiento guiado tácticamente. Cuatro de estas adaptaciones son:

Longitudes coincidentes de antenas y patas delanteras (en todas las etapas de desarrollo)
Movimiento coordinado de antenas y patas
Ejes articulares inclinados no ortogonales
Propiedades biomecánicas especiales, como amortiguación

Longitudes coincidentes de antenas y patas delanteras

Como los sensores táctiles activos son particularmente adecuados para la exploración del entorno de alcance cercano, es razonable supongamos que su rango de acción nos dice algo sobre los requisitos de comportamiento del animal para reaccionar a la información de rango cercano. Dado que los insectos palo generalmente son animales nocturnos, es probable que sus antenas sean su principal «sentido de la vista hacia el futuro» (en lugar de los ojos). Además, como muchas especies de insectos palo son caminantes obligatorios, es probable que la exploración táctil sirva para la detección y orientación de obstáculos durante la locomoción terrestre. En C. morosus, la longitud de la antena coincide con la de una pata delantera, de modo que los radios de acción de la punta de la antena y el extremo del pie son casi los mismos (Ver Fig. 4). Por lo tanto, potencialmente, cualquier cosa que toque la antena se encuentra al alcance de la pata delantera. Como Fig. 4 espectáculos, este es el caso durante todo el desarrollo. Debido a esta coincidencia, el insecto palo es capaz de adaptar su comportamiento locomotor a un evento táctil dentro de la distancia de acción de una longitud de pierna, y con un tiempo de anticipación de hasta un período de ciclo de un paso. De hecho, los tiempos de reacción de una pierna delantera que reacciona a un evento táctil antenal están en el rango de 40 ms (Schütz y Dürr, 2011), y se han descrito varias clases de interneuronas descendentes que transmiten información mecanosensorial antenal desde la antena a los centros motores de la pierna delantera (Ache y Dürr, 2013). Algunas de estas interneuronas descendentes se han caracterizado individualmente con bastante detalle. Por ejemplo, un conjunto de tres interneuronas descendentes sensibles al movimiento codifican información sobre la velocidad de movimiento de las antenas de manera complementaria: dos de ellas responden por aumentos en la tasa de picos, la tercera responde por una disminución en la tasa de picos (Ache et al., 2015). Debido a que estos cambios inducidos por el movimiento en la tasa de picos ocurren con una latencia muy corta(aprox. 15 ms a la entrada del ganglio protorácico) son candidatos adecuados para mediar la reacción rápida de alcance a alcance inducida tácticamente descrita anteriormente.

Tenga en cuenta que la longitud de las antenas no coincide con la longitud de las patas delanteras en todas las especies de insectos palo. En algunas especies, como Medauroidea extradentata (Redtenbacher 1906), las antenas son mucho más cortas que las patas delanteras, lo que indica que sus antenas no son adecuadas para búsquedas táctiles de alcance cercano (porque los pies de la pata delantera casi siempre liderarán las puntas de las antenas). En el caso de M. extradentata (=Cuniculina impigra), se ha demostrado que las patas delanteras ejecutan movimientos de balanceo muy altos durante la caminata y la escalada (Theunissen et al., 2015). Por lo tanto, en estos animales, las patas delanteras parecen asumir la función de búsqueda táctil a corta distancia.

el movimiento Coordinado de las antenas y patas

Figura 5: Durante la marcha, antenal movimientos son a menudo coordinada con la intensificación de los movimientos de las piernas. Izquierda: Coordinación temporal de las fases de aducción/protracción de la antena (segmentos de línea roja) y de postura/retracción de las piernas (segmentos de línea azul). Las flechas de color gris claro indican una onda de espalda a frente que describe el patrón de coordinación de las extremidades izquierdas (arriba) y derechas (abajo). Derecha: Trayectorias espaciales de puntas de antena (rojo) y tarso de patas delanteras (azul) durante una secuencia de caminata de cuatro pasos. Vista lateral (arriba) y vista superior (abajo) de las extremidades izquierda (líneas rotas) y derecha (líneas sólidas). Las líneas grises en negrita conectan puntos coincidentes. Observe cómo estas líneas siempre se curvan en la misma dirección. Por lo tanto, las puntas de las antenas tienden a liderar el movimiento del tarso

Las antenas y las patas delanteras no solo coinciden en longitud, sino que su movimiento también puede coordinarse en el espacio y el tiempo (Dürr et al., 2001). La coordinación temporal se revela por el patrón de marcha de un insecto bastón recto en la Fig. 5 (izquierda), donde las fases de protracción rítmica de la antena (rojo) se desplazan en relación con las fases de retracción rítmica de las piernas (azul). El patrón es el mismo para las extremidades izquierda y derecha. En ambos casos, la coordinación está bien descrita por una onda trasera a delantera que viaja a lo largo del eje del cuerpo (indicada por flechas grises). Como si se activara por tal onda, las piernas medias siguen el ritmo de las patas traseras, las patas delanteras siguen las piernas medias y las antenas siguen las patas delanteras. Tenga en cuenta que este patrón depende de las condiciones para caminar y el contexto conductual.

Las antenas y las patas delanteras también están coordinadas espacialmente (Fig. 5, derecha) de modo que la punta de la antena conduce al pie del mismo lado del cuerpo (en la gráfica de vista superior, las líneas grises conectan puntos coincidentes). Además, los puntos de giro laterales de la trayectoria de la punta de la antena siempre están muy cerca de la posición más lateral del pie durante el siguiente paso. Tanto la coordinación temporal como espacial apoyan la hipótesis de que la antena explora activamente el espacio de alcance cercano para objetos que requieren la pata ipsilateral para adaptar su movimiento. De hecho, se ha demostrado que la probabilidad de que la antena detecte un obstáculo antes de que la pierna llegue allí, i. e., a tiempo para que la pierna reaccione, aumenta con la altura del obstáculo, y se vuelve muy grande para obstáculos que son tan altos que escalarlos requiere una adaptación de los movimientos de las piernas (Dürr et al., 2001).

Ejes de unión inclinados no ortogonales

Figura 6: Ambas articulaciones de antena del insecto palo son articulaciones rotativas simples (articulaciones de bisagra). Izquierda: Una articulación se encuentra entre la cabeza (H) y el escapo (S), la otra entre el escapo y el pedicelo (P). Medio: Cuando una articulación está inmovilizada, el movimiento de la otra articulación hace que la punta de la antena se mueva a lo largo de una línea circular, es decir, una sección transversal de una esfera. El eje perpendicular a esta sección transversal es el eje de unión. En insectos palo, los ejes articulares no son ortogonales y están inclinados con respecto al marco de coordenadas del cuerpo. Derecha: La orientación del eje no ortogonal da como resultado zonas fuera de alcance. Al asumir una rotación sin restricciones alrededor de ambos ejes de articulación, el espacio de trabajo de la antena y sus zonas fuera de alcance se pueden visualizar como un toro con agujeros. Teóricamente, el aumento de la precisión de posicionamiento se puede canjear por zonas fuera de alcance cada vez más grandes.

Como se mencionó anteriormente, todos los insectos superiores solo tienen dos articulaciones verdaderas por antena (Imms, 1939), lo que significa que solo dos articulaciones son movidas activamente por los músculos. En los insectos palo, ambas juntas son juntas giratorias (juntas de bisagra) con un solo eje de rotación fijo. Debido a los ejes de unión fijos, un solo ángulo de unión describe con precisión el movimiento de cada articulación (tienen un solo Grado de Libertad, DOF). Por lo tanto, los dos DOF asociados con las dos articulaciones revolutas de una antena de insecto palo, describen completamente su postura.

La disposición espacial de los dos ejes de unión determina el rango de acción de la antena (Krause y Dürr, 2004). Por ejemplo, si ambos ejes de articulación fueran ortogonales entre sí, y si la longitud del escapo fuera cero, las articulaciones antenales funcionarían como una articulación universal (o articulación Cardan): el flagelo podría apuntar en cualquier dirección. Debido a que el escapo es corto en relación con la longitud total de la antena, su longitud prácticamente no tiene ningún efecto en el rango de acción de la antena. Sin embargo, los ejes articulares de las antenas de insectos enfermos no son ortogonales entre sí (Dürr et al., 2001; Mujagic et al., 2007), que tiene el efecto de que la antena no puede apuntar en todas las direcciones (Fig. 6). En cambio, hay una zona fuera de alcance, cuyo tamaño depende directamente del ángulo entre los ejes de unión (Krause y Dürr, 2004).

Esto es diferente que en otros grupos de insectos, por ejemplo, grillos, langostas y cucarachas. Mujagic et al. (2007) argumentaron que esta disposición no ortogonal de los ejes articulados podría ser una adaptación a la exploración táctil eficiente. Su argumento es el siguiente: Para un cambio mínimo dado en el ángulo de la articulación, el cambio resultante en la dirección de apuntar será menor en una disposición con zonas fuera de alcance que en una disposición sin (Dürr y Krause, 2001). Esencialmente, esto se debe a que la superficie del área a la que puede llegar la punta de la antena disminuye (debido a la zona fuera de alcance), pero el número de posibles combinaciones de ángulos de unión permanece igual. Por lo tanto, teóricamente, una disposición con zonas fuera de alcance ha mejorado la precisión de posicionamiento. Dado que se cree que el orden de los insectos palo (Phasmatodea) evolucionó como un grupo de insectos principalmente sin alas (Whiting et al., 2003), y debido a que todos los Fasmatodeos son nocturnos, se debe esperar que la exploración táctil sea su principal fuente de información espacial. El hallazgo de que los ejes articulares inclinados y no ortogonales son una autapomorfía del Phasmatodea sugiere que este orden de insectos ha desarrollado una morfología antenal que es eficiente para la detección táctil de alcance cercano (Mujagic et al. 2007; estrictamente, se ha mostrado para la llamada Euphasmatodea, solamente).

Especiales propiedades biomecánicas

Figura 7: esquema de la sección longitudinal a través del flagelo del insecto palo de la antena (Carausius morosus). Parte superior: El flagelo tiene una cutícula de dos capas, la exocutícula externa (naranja) y la endocutícula interna (azul). A medida que el diámetro del flagelo se estrecha, la endocutícula suave se vuelve más y más delgada. Como resultado, la fracción del área de la sección transversal rellenada por la endocutícula se reduce de la base a la punta, al igual que las propiedades de amortiguación cambian de estar fuertemente sobrepujadas en la base a estar ligeramente subapujadas cerca de la punta. Tenga en cuenta que el diámetro se agranda 10 veces en relación con la longitud. Abajo: Proporciones verdaderas del Flagelo. TS: Ubicación del sensor de temperatura.

Por último, pero no menos importante, hay características biomecánicas particulares que apoyan la función sensorial de la antena. En particular, se trata de la función del delicado, largo y delgado flagelo que lleva miles de pelos sensoriales. En Carausio moroso, el flagelo es aproximadamente 100 veces más largo que su diámetro en la base. Si esta estructura fuera totalmente rígida, se rompería muy fácilmente. En el otro extremo, si fuera demasiado flexible, sería muy inapropiado para el muestreo espacial, simplemente porque su forma cambiaría todo el tiempo. Como consecuencia, gran parte de los recursos sensoriales tendrían que dedicarse a monitorear la propia curvatura, al menos si se codificaran las ubicaciones de contacto en el espacio. En C. morosus, las propiedades esqueléticas de la antena son tales que el flagelo permanece rígido durante el movimiento autogenerado (por ejemplo, durante la búsqueda), pero es muy compatible cuando está en contacto con obstáculos (por ejemplo, durante el muestreo táctil). Por ejemplo, el flagelo con frecuencia se dobla mucho, ya que el insecto palo muestra un obstáculo durante la escalada.

La estructura de la cutícula, es decir, el material estratificado del esqueleto externo, sugiere que esta combinación de características es causada por la función equilibrada de un cono externo rígido (de exocutícula) que está forrado por una cuña interna suave (de endocutícula, ver Fig. 6). Debido a las diferentes propiedades del material de las capas de cutícula interna y externa, la endocutícula interna rica en agua supuestamente actúa como un sistema de amortiguación que evita las oscilaciones que serían causadas por el material rígido solo. Como resultado, una antena doblada puede encajar de nuevo en su postura de descanso sin disparar demasiado, un signo de amortiguación crítica excesiva. De hecho, la desecación experimental del flagelo (un método conocido por reducir el contenido de agua y, por lo tanto, la amortiguación de la endocutícula) cambia fuertemente el régimen de amortiguación de la antena, a una amortiguación poco crítica (Dirks y Dürr, 2011).

Hay sensores especializados para señalar la dirección, el sitio de contacto, la flexión, la vibración y más

La antena es el órgano sensorial más complejo de un insecto (Staudacher et al., 2005). Lleva miles de pelos sensoriales, los sensilla, que sirven a las modalidades del olfato (olfato: Tichy y Loftus, 1983), sabor (gustación), temperatura (termorecepción: Cappe de Baillon, 1936; Tichy y Loftus, 1987; Tichy, 2007), humedad (hygrorecepción: Tichy, 1979; Tichy, 1987; Tichy y Loftus, 1990), gravedad (gravicepción: Wendler, 1965; Bässler, 1971) y tocar.

Con respecto al tacto, hay al menos cuatro submodalidades mecanosensoriales que contribuyen a la percepción del tacto en los insectos. Cada uno de ellos está codificado por diferentes tipos de pelos sensoriales (sensilla) o modificaciones de los mismos (para revisión, ver Staudacher et al., 2005). Al menos una de estas estructuras sensoriales, los campos capilares, debe considerarse como propioceptores, ya que codifican la postura antenal (controlada activamente). Por otro lado, también hay estructuras sensoriales exteroceptivas genuinas, los pelos táctiles, que codifican la ubicación táctil a lo largo de la antena. Hasta ahora, también hay estructuras sensoriales que transmiten información tanto propioceptiva como exteroceptiva: se cree que la sensilla campaniforme y un órgano cordotonal codifican la flexión y vibración del flagelo y, por lo tanto, los cambios posturales. La energía requerida para provocar el cambio postural puede ser de causa externa (por ejemplo, viento) o autogenerada durante la locomoción y/o búsqueda activa (por ejemplo, contacto autoinducido con un obstáculo). Como consecuencia, la distinción entre exterocepción y propiocepción desaparece para estas estructuras sensoriales mientras no haya información adicional sobre si el flagelo se ha movido o reubicado por movimiento autogenerado.

Dirección de señalización (Campos de pelo)

Figura 8: Los campos de pelo cerca de las articulaciones de las antenas sirven como propioceptores externos. En los insectos palo, hay siete campos de pelo, cuatro en el escapo (articulación HS) y tres en el pedicelo (ángulo de articulación SP). El dibujo inferior izquierdo muestra la ubicación de estos campos de pelo en las superficies ventral (antena derecha) y dorsal (antena izquierda). Código de siglas para escapo (s) o pedicelo (p), placa capilar (HP) o fila capilar (HR), dorsal (d), ventral (v), medial (m) o lateral (l). Por ejemplo, el pHRvl es la fila de pelo ventrolateral del pedicelo. Las barras de escala son de 100 micras.

Los campos de pelo son parches de pelos sensoriales que se encuentran cerca de las articulaciones. Esencialmente, sirven como sensores de ángulo de articulación en los que los pelos individuales se desvían si se presionan contra la membrana o segmento de la articulación yuxtaponente. El número de pelos desviados y el grado de desviación causa actividad mecanosensorial que codifica el ángulo de la articulación y, posiblemente, la velocidad del ángulo de la articulación. Las propiedades de codificación de los campos de pelo antenales se han demostrado muy bien para la antena de cucarachas.

Los campos de pelo en las articulaciones de las antenas a veces se conocen como cerdas de Böhm o órgano de Böhm. Se trata de una reliquia de una época en que los órganos sensoriales llevaban el nombre de la persona que los describió por primera vez. En este caso, Böhm (1911) describió pelos táctiles en la antena de la polilla Macroglossum stellatarum, aunque no todos estos pelos pertenecen a lo que hoy llamamos campo capilar.

Los campos de cabello vienen en dos tipos: las placas de cabello son parches y las filas de cabello son filas de pelos. No se sabe si estos subtipos difieren funcionalmente. En el insecto palo C. morosus hay siete campos de pelo antenales (Fig. 8), tres en el escapo (control de la articulación HS) y cuatro en el pedicelo (control de la articulación SP). Para una descripción detallada y una revisión, véase Urvoy et al. (1984) y Krause et al. (2013). La ablación de todos los campos de pelo de las antenas perjudica gravemente la coordinación entre articulaciones del movimiento de las antenas y conduce a una ampliación del rango de trabajo. En particular, la placa pilosa en el lado dorsal del escapo parece estar involucrada en el control del punto de inflexión superior del movimiento de la antena (Krause et al., 2013).

Las propiedades de los aferentes de campo capilar son desconocidas para la antena de insecto palo, pero no es improbable que sus propiedades de codificación sean similares a las de los aferentes de placa capilar de cucaracha (Okada y Toh, 2001). Esto está respaldado por una caracterización reciente de interneuronas descendentes, donde se demostró que algunos grupos transmiten información mecanorreceptiva antenal que recuerda a lo que se ha descrito para las placas capilares de las cucarachas (Ache y Dürr, 2013). De hecho, las terminales de los aferentes de campo capilar arborizan en las proximidades de las dendritas de dos interneuronas descendentes sensibles al movimiento en el ganglio subesofágico(Ache et al., 2015). Suponiendo que los aferentes del campo capilar impulsan al menos parte de la actividad observada en las interneuronas descendentes en insectos palo, pueden proporcionar una entrada importante a la transferencia de coordenadas que es necesaria para los movimientos de alcance inducidos tácticamente, según lo observado por Schütz y Dürr (2011). Para ejecutar tales movimientos dirigidos de las piernas, los centros motores en el tórax que controlan el movimiento de las piernas deben ser informados sobre las coordenadas espaciales del sitio de contacto de la antena, y la dirección de puntería de la antena codificada por interneuronas descendentes puede ser parte de eso.

el sitio de Contacto (Táctil pelos)

Figura 9: el Desarrollo de las antenas de contacto mechanoreception. Izquierda: Cambio de tamaño de antena y número de anillo entre las siete etapas de desarrollo de Carausio moroso. Centro: Cambio de número de sensilla durante el desarrollo. Derecha: Cambio de densidad de sensilla durante el desarrollo.

El flagelo de un insecto palo adulto lleva miles de sensilla o pelos sensoriales (Weide, 1960), y se han descrito varios tipos diferentes de sensilla (Slifer, 1966), algunos de los cuales solo se pueden distinguir electrónicamente microscópicamente. De acuerdo con (Monteforti et al. (2002), el flagelo lleva siete tipos de sensilla en forma de pelo. Dos tipos están inervados por una neurona mecanosensorial, los otros cinco son sensilla puramente quimiorreceptiva. Como consecuencia, hay dos tipos de pelos táctiles mecanorreceptivos en el flagelo que pueden codificar la ubicación táctil. Suponiendo que la aparición de picos en cualquier aferente mecanorreceptor dado codificaría para una cierta distancia a lo largo del flagelo, la identidad de los aferentes activos codificaría el tamaño, la ubicación y, potencialmente, la estructura de la superficie contactada. Hasta la fecha, nadie ha registrado la actividad aferente de una población de receptores táctiles antenales para verificar esta idea.

Lo que se sabe es que la densidad sensilla (independientemente de su tipo morfológico) aumenta hacia la punta. Además, la densidad de sensilla disminuye durante el desarrollo, porque el número de sensilla aumenta menos que el área de superficie del flagelo (Weide, 1960; para una presentación gráfica de sus datos, ver Fig. 9).

Flexión (Campaniform sensilla)

Figura 10: Tres tipos de mecanorreceptores que están involucrados en la táctiles de detección. Contacto sensilla codifica la ubicación del contacto, sensilla campaniforme codifica la flexión del flagelo y un órgano cordotonal codifica la vibración del flagelo. Arriba a la izquierda: El flagelo lleva muchos sensilla, algunos de los cuales están inervados por un mecanorreceptor (barras de escala: izquierda 300 micras; derecha 100 micras ). Arriba a la derecha: En la unión pedicelo-flagelo, la base del flagelo ‘se asienta’ en un eje formado por el pedicelo distal, de modo que sus cutículas se superponen. El pedicelo distal contiene una serie de mecanorreceptores sensilla campaniformes de forma ovalada que están incrustados en la cutícula (barras de escala: izquierda 100 micras; ampliación 10 micras). Abajo: El pedicelo contiene un órgano cordotonal que a menudo se conoce como órgano de Johnston (JO). En el insecto palo, se une a una sola abolladura cuticular en el lado ventral de la unión pedicelo-flagelo (marcada por la punta de flecha en la imagen superior derecha).

La sensilla Campaniforme son estructuras en forma de grano de café que están incrustadas dentro de la cutícula. Esencialmente, sirven como sensores de tensión. Dependiendo de su ubicación en el exoesqueleto, pueden codificar diferentes tipos de información. Muy a menudo, se encuentran en la base de un segmento de cuerpo largo, un lugar ideal para detectar las fuerzas de cizallamiento inducidas por la flexión del segmento: Si la punta del segmento se desvía, el segmento largo actúa como una palanca que aumenta el par que actúa sobre la base de la estructura. En la antena de insectos, un sitio prominente para la sensilla campaniforme es el pedicelo distal. Dado el largo flagelo que es «sostenido» por el pedicelo, la flexión del flagelo ejerce un torque en la unión pedicelo-flagelo que puede ser recogido por los sensores de deformación incrustados en la cutícula del pedicelo distal (recuerde que esta unión no es una unión verdadera, ya que no se acciona y tiene poca holgura.

El anillo de la sensilla campaniforme en el pedicelo distal a veces se llama órgano de Hicks, una reliquia similar a la mencionada anteriormente para los campos de pelo: Hicks describió esta estructura para la antena de langosta (Hicks, 1857). Más de un siglo después, Heinzel y Gewecke (1979) registraron la actividad de los órganos de Hicks en la antena de la langosta Langosta migratoria. Encontraron una fuerte selectividad direccional de la sensilla, dependiendo de su ubicación dentro del anillo alrededor del pedicelo. Esta propiedad hace que el órgano de Hicks sea muy adecuado para codificar la dirección de flexión del flagelo. En langostas, se cree que esto es importante para medir la dirección y la velocidad del flujo de aire durante el vuelo.

En los insectos palo, la sensilla campaniforme también se puede encontrar en el pedicelo distal (ver ampliación en la Fig. 10, arriba a la derecha), pero allí son mucho menos pronunciadas que en la langosta. Además, los campaniformes sensilla están escasamente distribuidos a lo largo del flagelo de C. morosus (Urvoy et al., 1984).

Vibración (órgano de Johnston)

Finalmente, hay al menos un órgano cordotonal en el pedicelo de una antena de insectos. Al igual que en los casos mencionados anteriormente, una reliquia histórica determina el nombre de este órgano hasta hoy: el órgano de Johnston se refería originalmente a una inflamación visible en la base de la antena del mosquito (Johnston, 1855) que más tarde fue descrito con más detalle por Child (1894). Eggers (1924) colocó correctamente el órgano de Johnston en el grupo de órganos sensoriales que contienen los llamados escolopidios, pequeñas estructuras en forma de varilla que son características de todos los órganos cordotonales.

En varias especies de insectos, sobre todo en mosquitos, moscas de la fruta y abejas, se sabe que el órgano de Johnston es un órgano auditivo que puede recoger las vibraciones generadas por el ritmo de las alas (en mosquitos y moscas) o los movimientos de todo el cuerpo (en abejas) de un Staudacher et al. (2005). Por lo tanto, sirven para la comunicación intraespecífica por medio del sonido.

En el insecto palo C. morosus, hay un gran órgano cordotonal en la parte ventral del pedicelo. Aparte del órgano’ clásico ‘ de Johnston del mosquito, no se une a todo el anillo de la unión pedicelo-flagelo. En cambio, todas las células escolopidiales parecen unirse en una sola hendidura cuticular. Esta abolladura está formada por la cutícula ventral esclerotizada del pedicelo. Se puede ver desde el exterior, como en el SEM de la unión pedicelo-flagelo en la Fig. 10, arriba a la derecha (allí, el lado ventral apunta hacia arriba). La cutícula flagelar forma dos estructuras esclerotizadas en forma de corsé que rodean la abolladura. Tanto la abolladura como el corsé están incrustados en una endocutícula suave. La función de esta estructura es desconocida, pero la unión focal del órgano cordotonal en un solo punto (véase el esquema en la Fig. 10, abajo) indica que no es igualmente sensible en todas las direcciones.

Ache, J M and Dürr, V (2013). Codificación de información espacial de alcance cercano por interneuronas descendentes en la vía mecanosensorial antenal de insectos palo. Journal of Neurophysiology 110: 2099-2112. doi: 10.1152 / jn.00281.2013.Ache, J M; Haupt, S S and Dürr, V (2015). Una vía descendente directa que informa a las redes locomotoras sobre el movimiento de los sensores táctiles. The Journal of Neuroscience 35: 4081-4091. doi: 10.1523 / JNEUROSCI.3350-14.2015.

Bässler, U (1971). La importancia de las antenas para la percepción de la dirección de la gravedad en el palo de la langosta Carausius morosus. Cybernetics 9: 31-34. doi: 10.1007.

Bässler, U (1983). Base Neuronal del Comportamiento Elemental en Insectos Palo. Nueva York: Springer. doi: 10.1007 / 978-3-642-68813-3.

Böhm, L (1911). Los órganos de los sentidos antenales de los lepidópteros. Arbeiten aus dem Zoologischen Institut der Universität Wien und der Zoologischen Station in Triest 19: 219-246.

Bässler, U y Büschges, A (1998). Generación de patrones para movimientos de marcha de insectos palo: control multisensorial de un programa locomotor. Brain Research Reviews 27: 65-88. doi: 10.1016/s0165-0173(98)00006-x.

Bläsing, B and Cruse, H (2004a). Mecanismos de locomoción de insectos palo en un paradigma de cruce de brechas. Journal of Comparative Physiology A 190: 173-183. doi: 10.1007 / s00359-003-0482-3.Bläsing, B and Cruse, H (2004b). Locomoción de insectos palo en un entorno complejo: Trepando por grandes huecos. The Journal of Experimental Biology 207: 1273-1286. doi: 10.1242 / jeb.00888.Borchardt, E (1927). Contribution to heteromorphic regeneration in Dixippus morosus. Arch Entw Mech 110: 366-394. doi: 10.1007.Crusher, L (1924). Las condiciones para los pies palpadores en Dixippus morosus. Arch Microstructure Design 102: 549-572. doi: 10.1007.

Büschges, A y Gruhn, M (2007). Retroalimentación mecanosensorial al caminar: Desde el control de las articulaciones hasta los patrones locomotores. Advances in Insect Physiology 34:193-230. doi: 10.1016 / s0065-2806 (07)34004-6.

Cappe de Baillon, P (1936). L’organe antennaire des Phasmes (en inglés). Bulletin biologique de la France et de la Belgique 70: 1-35.

Child, C M (1894). Un órgano sensorial de antena de insectos que ha recibido poca atención hasta ahora, con especial atención a los culícidos y quironómidos. Journal of Scientific Zoology 58: 475-528.

Cruse, H (1990). ¿Qué mecanismos coordinan el movimiento de las piernas en los artrópodos ambulantes? Trends in Neurosciences 13: 15-21. doi: 10.1016/0166-2236 (90)90057-H.

Cuénot, L (1921). Regeneración de piernas en lugar de antenas cortadas en un Fasm. Proceedings of the Academy of Sciences 172: 949-952.

Dirks, J-H and Dürr, V (2011). Biomecánica de la antena de insecto palo: Propiedades de amortiguación y correlaciones estructurales de la cutícula. Journal of the Mechanical Behavior of Biomedical Materials 4: 2031-2042. doi: 10.1016 / d.jmbbm.2011.07.002.

Dürr, V (2001). Movimientos estereotipados de búsqueda de piernas en el insecto palo: Análisis cinemático, contexto conductual y simulación. The Journal of Experimental Biology 204: 1589-1604.

Dürr, V y Ebeling, W (2005). La transición conductual de la marcha recta a la curva: Cinética de los parámetros de movimiento de las piernas y el inicio del giro. The Journal of Experimental Biology 208: 2237-2252. doi: 10.1242 / jeb.01637.

Dürr, V; König, Y and Kittmann, R (2001). El sistema motor antenal del insecto palo Carausius morosus: Anatomía y patrón de movimiento antenal durante la marcha. Journal of Comparative Physiology A 187: 131-144. doi: 10.1007 / s003590100183.

Dürr, V y Krause, A F (2001). La antena de insecto palo como modelo biológico para una sonda táctil de movimiento activo para la detección de obstáculos. In: K Berns and R Dillmann (Eds.), Robots para Escalar y Caminar, Desde la Biología hasta las Aplicaciones Industriales. Proceedings of the 4th International Conference on Climbing and Walking Robots (CLAWAR 2001, Karlsruhe) (pp 87-96). Bury St. Edmunds, Londres: Professional Engineering Publishing.

Eggers, F (1924). Zur Kenntnis der antennalen stiftführenden Sinnesorgane der Insekten. Z Morph Ökol Tiere 2: 259-349. doi: 10.1007.Graham, D (1985). Patrón y control de caminar en insectos. Advances in Insect Physiology 18: 31-140. doi: 10.1016 / s0065-2806 (08)60039-9.Heinzel, H-G and Gewecke, M (1979). Sensibilidad direccional de la sensilla campaniforme antenal en langostas. Naturwissenschaften 66: 212-213. doi: 10.1007.

Hicks, J B (1857). En un órgano nuevo en insectos. Journal of the Proceedings of the Linnean Society (Londres) 1: 136-140. doi: 10.1111 / j. 1096-3642. 1856.tb00965.x.

Imms, A D (1939). En la musculatura de la antena en insectos y otros artrópodos. Quarterly Journal of Microscopical Science 81: 273-320. Johnston, C (1855). Aparato auditivo del mosquito Culex. Quarterly Journal of Microscopical Science 3: 97-102.

Jeziorski, L (1918). Der Thorax von Dixippus morosus (Carausius). Zeitschrift für wissenschaftliche Zoologie 117: 727-815. Kittmann, R; Dean, J y Schmitz, J (1991). Un atlas de los ganglios torácicos en el insecto palo, Carausius morosus. Transacciones filosóficas de la Royal Society de Londres B 331: 101-121. doi: 10.1098 / rstb.1991.0002.

Krause, A F y Dürr, V (2004). Eficiencia táctil de antenas de insectos con dos bisagras. Biological Cybernetics 91: 168-181. doi: 10.1007 / s00422-004-0490-6.

Krause, A F and Dürr, V (2012). Muestreo táctil activo por un insecto en un paradigma de escalado. Frontiers in Behavioural Neuroscience 6: 1-17. doi: 10.3389 / fnbeh.2012.00030.Krause, A F; Winkler, A y Dürr, V (2013). Accionamiento central y control propioceptivo de los movimientos de las antenas en el insecto bastón. Journal of Physiology París 107: 116-129. doi: 10.1016 / J. jphysparis.2012.06.001.

Marquardt, F (1939). Contributions to the anatomy of the musculature and peripheral nerves of Carausius (Dixippus) morosus. Zoologische Jahrbücher. Department of Anatomy and Ontogeny of Animals 66: 63-128.

Monteforti, G; Angeli, S; Petacchi, R and Minnocci, A (2002). Caracterización ultraestructural de sensilla de antena y localización inmunocitoquímica de una proteína quimiosensorial en Carausius morosus Brunner (Phasmida: Phasmatidae). Estructura de artrópodos & Desarrollo 30: 195-205. doi: 10.1016 / s1467-8039 (01)00036-6.Mujagic, S; Krause, A F y Dürr, V (2007). Ejes de articulación inclinados de la antena de insectos palo: Una adaptación a la agudeza táctil. Naturwiss 94: 313-318. doi: 10.1007 / s00114-006-0191-1.

Okada, J and Toh, Y (2001). Representación periférica de la orientación de la antena por la placa capilar de la cucaracha Periplaneta americana. The Journal of Experimental Biology 204: 4301-4309.

Schmidt-Jensen, H O (1914). Homoetic la regeneración de las antenas en un fásmido o bastón. Smithsonian Report 1914: 523-536. Schmitz, J; Dean, J y Kittmann, R (1991). Proyecciones centrales de los órganos sensoriales de las piernas en Carausius morosus (Insecta, Phasmida). Zoomorphology 111: 19-33. doi: 10.1007.Schütz, C y Dürr, V (2011). Exploración táctil activa para la locomoción adaptativa en el insecto palo. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B 366: 2996-3005. doi: 10.1098 / rstb.2011.0126.

Slifer, E H (1966). Órganos sensoriales en el flagelo de la antena de un bastón Carausius morosus Brunner (Phasmida). Journal of Morphology 120: 189-202. doi: 10.1002 / jmor.1051200205.

Staudacher, E; Gebhardt, M J and Dürr, V (2005). Movimientos de antenas y mecanorrecepción: Neurobiología de sensores táctiles activos. Advances in Insect Physiology 32: 49-205. doi: 10.1016 / s0065-2806 (05)32002-9.

Theunissen, L M; Bekemeier, H H and Dürr, V (2015). Cinemática comparativa de todo el cuerpo de especies de insectos estrechamente relacionadas con morfología corporal diferente. Revista de Biología Experimental 218: 340-352. doi: 10.1242 / jeb.114173.

Tichy, H (1979). Tríada higro y termorreceptiva en el sensillum antenal del insecto palo, Carausius morosus. Journal of Comparative Physiology A 132: 149-152. doi: 10.1007.

Tichy, H (1987). Identificación de higrorreceptores y características de respuesta en el insecto palo Carausius morosus. Journal of Comparative Physiology A 160: 43-53. doi: 10.1007.

Tichy, H (2007). Células frías dependientes de la humedad en la antena del insecto palo. Journal of Neurophysiology 97: 3851-3858. doi: 10.1152 / jn.00097.2007.

Tichy, H and Loftus, R (1983). Excitabilidad relativa de los receptores olfativos antenales en el insecto palo Carausius morosus L.: en busca de un parámetro de codificación de olores simple e independiente de la concentración. Journal of Comparative Physiology A 152: 459-473. doi: 10.1007.

Tichy, H and Loftus, R (1987). Características de respuesta de un receptor de frío en el insecto palo Carausius morosus. Journal of Comparative Physiology A 160: 33-42. doi: 10.1007.

Tichy, H and Loftus, R (1990). Response of moist-air receptor on antenna of the stick insect Carausius morosus to step changes in temperature. Journal of Comparative Physiology A 166: 507-516. doi:10.1007.

Urvoy, J; Fudalewicz-Niemczyk, W; Petryszak, A and Rosciszewska, M (1984). Etude des organs sensoriels externes de l’antenne de Phasme Carausius morosus B. (Phasmatodea). Acta Biologica Cracoviensia Series: Zoologia XXVI: 57-68.

von Buddenbrock, W (1920). Der Rhythmus der Schreitbewegungen der Stabheuschrecke Dyxippus. Biologisches Zentralblatt 41: 41-48.

Weide, W (1960). Algunas observaciones sobre la sensilla antenal y sobre el crecimiento antenal de la langosta Carausio (Dixippus) morosus Br. (Insecta: Phasmida). Wiss Z Univ Halle Math.-Natural. IX/2: 247-250. Wendler, G (1964). Caminar y pararse del bastón langosta: cerdas sensoriales en las articulaciones de las piernas como eslabones de los circuitos de control. Journal of Comparative Physiology 48: 198-250. doi: 10.1007.Wendler, G (1965). Acerca de la parte de las antenas en la recepción pesada de la langosta Carausius morosus Br. Zeitschrift für vergleichende Physiologie 51: 60-66.

Whiting, M F; Bradler, S y Maxwell, T (2003). Pérdida y recuperación de alas en insectos palo. Nature 421: 264-267. doi: 10.1038 / nature01313.

Véase también

Antenas de cucaracha

Neuroetología del caminar de insectos

Pelos táctiles de una araña

Mecanorreceptores y resonancia estocástica

Laboratorio de Volker Dürr en la Universidad de Bielefeld, Alemania