Starr comenzó como respaldo de Tobin Rote en 1956 y dividió el tiempo con Babe Parilli hasta 1959, el primer año de Vince Lombardi como entrenador de Packers. En esa temporada, Lombardi sacó al abridor Lamar McHan a favor de Starr, y ocupó el puesto de titular de ahora en adelante. La temporada siguiente, los Packers avanzaron al Juego de Campeonato de la NFL de 1960, pero perdieron ante los Philadelphia Eagles en la única derrota de Lombardi después de la temporada como entrenador en jefe.
1961 fue la primera temporada de Starr como mariscal de campo titular de tiempo completo para los Packers, lanzando más de 2.400 yardas y 16 pases de touchdown, llevando a los Packers a un récord de 11-3 y un regreso al Juego de Campeonato de la NFL, esta vez contra los Gigantes de Nueva York. Starr lanzó para 164 yardas y 3 touchdowns en una victoria de 37-0 Packers. Starr y los Packers continuaron su éxito en 1962, con 13-1. A pesar de que Starr no era el punto focal de la ofensiva de los Packers, con el dúo de corredores Jim Taylor y Paul Hornung, aún proporcionó un ataque de pase sólido, lanzando para un récord personal de 2.438 yardas y 14 touchdowns, liderando la liga con un porcentaje de finalización de 62,5. Los Packers repitieron como campeones de la NFL, derrotando a los Gigantes de nuevo en el juego de Campeonato de la NFL de 1962, 16-7. Aunque no fue tan impresionante con su fallecimiento en los primeros años de su carrera, Starr fue responsable de igualar las jugadas en la ofensiva de los Packers (que era la norma en ese entonces), demostrando ser un estratega efectivo en la ofensiva.
En 1963, los Packers no se clasificaron para su cuarta aparición consecutiva en un juego de Campeonato de la NFL, con lesiones en Starr que le impidieron terminar algunos juegos. Aún así, Starr lanzó para 1.855 yardas y 15 touchdowns. En 1964, con Jim Taylor y Paul Hornung luchando por continuar su fuerte juego de carreras, Starr comenzó a convertirse en el jefe del ataque ofensivo de los Packers. Vince Lombardi ayudaría a este cambio adquiriendo más receptores de pases capaces para la ofensiva, intercambiando por el receptor Carroll Dale para unirse a Boyd Dowler y Max McGee, reemplazando al ala cerrada Ron Kramer con Marv Fleming, y reclutando más corredores que atrapan pases en Elijah Pitts y Donny Anderson. Con estas nuevas armas ofensivas, Starr haría sus mejores temporadas de 1964 a 1969. En 1964, a pesar de que los Packers solo iban 8-5-1, Starr lanzó para 2.144 yardas, 15 pases de touchdown y solo 4 intercepciones. Lideró la liga con una calificación de pasador de 97,1.
En 1965, los Packers fueron 10-3-1, liderados por las 2.055 yardas de pase y 16 pases de touchdown de Starr, un récord personal. Los Packers y su rival de la división oeste, los Baltimore Colts, terminaron la temporada con registros idénticos, por lo que los dos equipos se enfrentaron en un juego de playoffs para determinar el ganador de la división. Starr fue eliminado del juego después de la primera jugada cuando sufrió una lesión en las costillas de un golpe duro, pero los Packers lograron ganar en tiempo extra, 13-10, liderados por el suplente de Starr, Zeke Bratkowski. Starr regresó y comenzó el Juego de Campeonato de la NFL de 1965 contra los Cleveland Browns. En un campo de Lambeau descuidado, los Packers volvieron a su clásico tándem de backfield de Taylor y Hornung, con la pareja corriendo por más de 200 yardas. Starr lanzó por solo 147 yardas, pero eso incluyó un pase de touchdown de 47 yardas a Carroll Dale.
En 1966, Starr tuvo posiblemente la mejor temporada de su carrera, lanzando para 2.257 yardas, 14 pases de touchdown y solo 3 intercepciones. Lideró la NFL con un porcentaje de finalización de 62.2 y una calificación de 105 pasadores, mientras lideraba a los Packers a un récord dominante de 12-2. Starr sería nombrado el Jugador Más Valioso de la NFL por Associated Press (AP), Sporting News, Newspaper Enterprise Association (NEA) y UPI En el Juego de Campeonato de la NFL contra los Dallas Cowboys, Starr tuvo su mejor desempeño en postemporada, lanzando para 304 yardas y 4 pases de touchdown, llevando a los Packers a una victoria de 34-27, y el derecho de representar a la NFL en el primer Super Bowl, contra el campeón de la AFL Kansas City Chiefs. Starr tuvo otro juego sólido contra los Chiefs, lanzando para 250 yardas y dos touchdowns, ambos a Max McGee, en una decisiva victoria de los Packers por 35-10. Starr fue nombrado el primer MVP del Super Bowl por su actuación.
1967 fue un año negativo para Starr, especialmente en comparación con sus tres temporadas anteriores. Molestado por una lesión en la mano durante gran parte de la temporada, Starr lanzó solo 1.823 yardas y 9 touchdowns, con un récord personal de 17 intercepciones lanzadas. Ayudados en gran parte por su defensa, los Packers terminaron 9-4-1, lo que fue lo suficientemente bueno para que los Packers llegaran a la postemporada. En el playoff divisional contra Los Angeles Rams, Starr estaba de vuelta en forma, lanzando para 222 yardas y un pase de touchdown en un triunfo de 28-7 de los Packers. Esta victoria prepararía el escenario para el infame Ice Bowl contra los Dallas Cowboys en el Juego de Campeonato de la NFL de 1967. Al consultar con Lombardi en la línea lateral, Starr sugirió un juego de cuña básico, con un giro. En lugar de entregárselo a Chuck Mercein como dictaba la obra (y sin que sus compañeros de equipo lo supieran), Starr sugirió ejecutarlo él mismo. Teniendo suficiente del clima amargamente frío, Lombardi dijo: «¡Entonces hazlo, y larguémonos de aquí!»Starr casi se echó a reír mientras corría de vuelta al grupo, pero mantuvo la compostura. El juego de mariscal de campo funcionó y los Packers vencieron a los Cowboys por 21-17. Incluso en condiciones de frío, Starr fue capaz de lanzar 191 yardas en el Tazón de Hielo, con dos pases de touchdown para Boyd Dowler.
En el Orange Bowl en Miami, los Packers derrotaron al campeón de la AFL Oakland Raiders 33-14 en el Super Bowl II, El último partido de Lombardi como entrenador de los Packers. Starr ganó su segundo premio consecutivo de MVP del Super Bowl por su desempeño, donde lanzó para 202 yardas y un pase de touchdown, un strike de 62 yardas a Boyd Dowler. Los Packers de 1967 siguen siendo el único equipo en ganar un tercer título consecutivo de la NFL desde que se instituyó el sistema de playoffs en 1933.
Starr originalmente había planeado retirarse después de la segunda victoria en el Super Bowl en enero de 1968, pero sin un sucesor claro y un nuevo entrenador, se quedó. Después de la partida de Lombardi, Starr continuó siendo un mariscal de campo productivo bajo el nuevo entrenador de los Packers Phil Bengston, aunque las lesiones lo obstaculizaron. Starr lanzó 15 pases de touchdown en 1968, liderando a la NFL una vez más en porcentaje de finalización (63.7) y calificación de pases (104.3). Starr luchó por mantenerse sano de nuevo en 1969, pero una vez más lideró la liga con un porcentaje de finalización de 62,2 y una calificación de pasador de 89,9, pero solo lanzó para 9 touchdowns y 1.161 yardas. Starr fue capaz de mantenerse saludable durante la mayor parte de la temporada de 1970, pero su edad se notaba, lanzando solo 1.645 yardas y 8 touchdowns, los últimos pases de touchdown de su carrera. En un intento de prolongar su carrera, Starr tuvo cirugías en su brazo lanzador de larga enfermedad en julio y agosto de 1971. Esto casi terminó con la vida de Starr, ya que la cirugía inicial fue fallida, casi causando que Starr se desangrara hasta morir. Las cirugías terminaron dañando los nervios en el brazo derecho de Starr, lo que le hizo luchar para agarrar un balón de fútbol, y mientras permaneció en el roster de los Packers durante toda la temporada de 1971, solo jugó en tres partidos, generalmente con un guante en su mano de lanzamiento para tratar de recuperar su agarre en la pelota. En febrero de 1972 Starr se fijó para uno el año pasado. Participó en el campamento de primavera del equipo en Arizona en abril, pero su hombro y brazo de lanzamiento ya no eran efectivos. Starr anunció su retiro en julio de 1972 a los 38 años.
La carrera de Starr terminó con la temporada de 1971, habiendo obtenido la segunda mejor calificación de pasador de carrera de 80.5 (el primero en ese momento fue Otto Graham con 86.6).