彼女のブロードウェイの劇場の休憩は、1985年にニール-サイモンの演劇Biloxi Bluesのリード（マシュー-ブロデリックの反対）にキャストされたときに来た。 （彼女はまた、1988年の映画版でBroderickと共演しました）。彼女は1987年10月16日に放送されたテレビシリーズ「マイアミ・バイス」の1エピソード（「死と女性」）で役割を果たし、映画やテレビの仕事で他のいくつかの小さな役を受け入れた。 その後ブロードウェイに戻り、”わが町”のリバイバルでエミリーを演じたことでトニー賞にノミネートされた。 その後、1988年にリリースされた”Big Top Pee-wee”では、Pee-wee Herman（ポール-ルーベンス）の婚約者であるウィニー-ジョンストンとして登場した。 1989年、ドン-ジョンソン主演の警官スリラー”デッド-バン”で脇役を演じた。1990年、ロバート-デ-ニーロとロビン-ウィリアムズが主演した”アウェイクニング”でポーラを演じた。 また、1990年の映画”ダウンタウン”にはアンソニー-エドワーズ、フォレスト-ウィテカー、アーノルド-シュワルツェネッガーと共に出演し、息子のドミニクと一緒に麻薬取引の夫カレン-クリスプ（リチャード-タイソン）から隠れていた教師を演じた。その後、チャップリンのエドナ・パーヴァイアンス役、1992年のピーター・イェーツの映画『彗星の年』のマーガレット・”マギー”・ハーウッド役、そして翌年の『カルリート・ウェイ』のアル・パチーノ役にも出演した。
ミラーは、1990年の”The Freshman”でマーロン-ブランドが演じたキャラクターの娘として、再びMatthew Broderickと対戦し、1991年の”Other People’s Money”でグレゴリー-ペックが演じたキャラクターの弁護士と義理の娘として共演した。 彼女はアレック-ボールドウィンと一緒に影の中でマーゴ-レーンとして登場し、ゲイリー-シニーズ監督の映画マイルズ-フロム-ホームにも出演した。1997年には、マーゴ-グリーン博士役の”The Relic”で主役を演じた。 1998年、ディズニー・カンパニーが製作したテレビ映画『ルビー・ブリッジス』でバーバラ・ヘンリーを演じ、ニューオーリンズのオールホワイト小学校に通う黒人初の生徒であるルビー・ブリッジスを演じた。 2000年、彼女はテレビ版の真実の物語、オールアメリカンガール：メアリーケイLetourneau物語でスキャンダラスな教師メアリーケイLetourneauを果たしました。2002年、ミラーは映画”Dead in a Heartbeat”と&Eのシリーズ”A Nero Wolfe Mystery”の二部構成のエピソードに出演した。 2005年の映画『ファニー・マネー』はサラソタ映画祭の最優秀映画に選ばれた。 フォックス・シリーズ『Vanished』に登場し、妻が謎の失踪を遂げたアメリカ合衆国上院議員の元妻を演じた。 彼女の2007年のコメディブロンドの野心は、ジェシカ*シンプソンとルーク*ウィルソンと共演し、その書き込みのために華麗な&カルト映画と 『デスパレートな妻たち』にフラン役でゲスト出演した。ミラーはホラー映画”ザ-メッセンジャー”に出演し、ディラン-マクダーモットとクリステン-スチュワートが共演した。 この映画は、サム-ライミ監督の制作会社、ゴースト-ハウスによって制作されましたPictures.In 2011年、アカデミー賞を受賞した映画”The Artist”で主人公のジョージ-ヴァレンティン（ジャン-デュジャルダン）の妻ドリスを演じた。ABCのソープシリーズ”Mistresses”でレギュラー出演した後、2015年にABCのドラマシリーズ”American Crime”の最初のシーズンにレギュラーとして出演した。2020年、ミラーはロナルド-レーガン大統領の生涯を描いた2022年の伝記映画”レーガン”でファーストレディ-ナンシー-レーガン役にキャスティングされた。