a Broadway színházi szünet 1985-ben jött, amikor a Neil Simon Biloxi Blues-ban főszerepet kapott (Matthew Broderickkel szemben). (A darab 1988-as filmváltozatában Broderickkel is szerepelt).Szerepet játszott a Miami Vice (1987.október 16-án sugárzott) televíziós sorozat egyik epizódjában (“Death and The Lady”), és számos más kis szerepet fogadott el a film-és televíziós munkában. Ezután visszatért a Broadway-re városunk újjáéledésében; Emily ábrázolása Tony-díjat nyert neki. Ezután megjelent Pee-wee Herman (Paul Reubens) menyasszonya, Winnie Johnston, a Big Top Pee-wee 1988 kiadásában. Támogató szerepet játszott az 1989-es “Dead Bang” – ban, a Don Johnson főszereplésével készült zsaru-thrillerben.
1990-ben Paula szerepét játszotta az ébredő Erőben, Robert De Niro és Robin Williams főszereplésével. Az 1990-es Downtown című filmben Anthony Edwards és Forest Whitaker mellett Arnold Schwarzenegger mellett egy tanárnő is szerepelt, aki fiával, Dominiccal bujkált a drogkereskedő férje, Cullen Crisp (Richard Tyson) elől.A lány később megjelent számos más színházi filmek, különösen a Edna Purviance a Chaplin, valamint Tim Daly, mint Margaret “Maggie” Harwood Peter Yates film Évben Az Üstökös, mind 1992-ben, a következő évben jelent meg, mint a szerelme, az Al Pacino karakter Carlito útja.
Miller co-szerepelt, mint a lánya, a karakter által játszott Marlon Brando 1990-ben A Gólya, újra ellenkező Matthew Broderick, valamint az ügyvéd, meg mostohája a karakter által játszott Gregory Peck 1991-ben Más Emberek Pénzét. Úgy tűnt, mint Margo Lane az árnyékban Alec Baldwin, valamint a film Miles from Home Rendező Gary Sinise.Ő volt a vezető szerepet a nagy költségvetésű creature feature the Relic (1997), mint Dr. Margo Green. 1998-ban Barbara Henry-t ábrázolta Ruby Bridges-ben egy televíziós filmhez, amelyet a Disney company készített Ruby Bridges-ről, az első fekete diákról, aki részt vett egy teljesen fehér általános iskolában New Orleansban. 2000-ben játszotta a botrányos tanár Mary Kay Letourneau a TV változata egy igaz történet, All-American Girl: A Mary Kay Letourneau történet.
2002-ben Miller a Dead in A Heartbeat című filmben és a&e “a Nero Wolfe Mystery” című sorozatának kétrészes epizódjában szerepelt. A 2005-ös Funny Money című filmjét a Sarasota Filmfesztivál legjobb filmjének választották. A Fox sorozatban hat epizódban tűnt fel, egy amerikai szenátor exfeleségét játssza, akinek a felesége rejtélyes módon eltűnt. A 2007-es blonde Ambition című vígjátéka Jessica Simpson és Luke Wilson főszereplésével készült, amelyet zseniális & kultikus filmnek tartanak írásai és számos hivatkozása miatt. Ő vendégszerepelt, mint Fran a Desperate Housewives.Miller a The Messengers című horrorfilmben tűnt fel, főszereplői Dylan McDermott és Kristen Stewart. A filmet Sam Raimi rendező produkciós cége, a Ghost House készítette. Pictures.In 2011-ben dorist, George Valentin (Jean Dujardin) főszereplő feleségét ábrázolta az Oscar-díjas The Artist filmben.
az ABC soap series Mistresses ismétlődő szerepe után Miller 2015-ben szerepelt az ABC American Crime dráma sorozatának első évadjában.
2020 októberében Miller Nancy Reagan első hölgyeként szerepelt Reaganben, egy közelgő 2022-es életrajzi filmben, amely Ronald Reagan elnök életén alapul.