hendes teaterpause kom i 1985, da hun blev kastet i spidsen (overfor Matthæus Broderick) i Neil Simon spille Biloksi Blues. (Hun medvirkede også med Broderick i filmversionen af det stykke fra 1988).Hun spillede en rolle i en episode (“Death and The Lady”) af tv-serien Miami Vice (som blev sendt den 16.oktober 1987) og accepterede flere andre små roller i film-og tv-arbejde. Hun vendte derefter tilbage til byen i en genoplivning af vores by; hendes skildring af Emily fik hende en nominering til Tony-prisen. Hun optrådte derefter som tisse-lille Herman ‘ s (Paul Reubens) forlovede, Peter Johnston, i 1988-udgivelsen af Big Top tisse-lille. Hun spillede en birolle i 1989 ‘erne” Dead Bang”, en politimand thriller med Don Johnson i hovedrollen.i 1990 spillede hun Paula i opvågninger med Robert De Niro og Robin i hovedrollen. Hun optrådte også i 1990-filmene i centrum med Anthony Edvards og skov Hvidtager, og børnehave betjent, sammen med Arnold Schvartegger, spiller en lærer, gemmer sig sammen med sin søn Dominic fra sin kriminelle narkotikahandel mand Cullen Crisp (Richard Tyson).Hun optrådte efterfølgende i en række andre teaterfilm, især som Edna Purviance i Chaplin og med Tim Daly som Margaret “Maggie” harved i Peter Yates’ Film kometens år, begge i 1992, og det følgende år optrådte hun som kærlighedsinteressen for Al Pacinos karakter på Carlitos måde.Miller medvirkede som datter af karakteren spillet af Marlon Brando i 1990 ‘erne Freshman, igen overfor Matthæus Broderick, og som advokat og stedatter til karakteren spillet af Gregory Peck i 1991’ s andre folks penge. Hun optrådte som Margo Lane i skyggen med Alec Balduin, såvel som i filmen Miles From Home instrueret af Gary Sinise.Hun havde hovedrollen i Big-budget creature feature the Relic (1997) som Dr. Margo Green. I 1998 portrætterede hun Barbara Henry i Ruby Bridges en film lavet til tv, der blev lavet af Disney company, om Ruby Bridges, den første sorte studerende, der deltog i en helt hvid grundskole i ny Orleans. I 2000 spillede hun den skandaløse lærer Mary Kay Letourneau i TV-versionen af en sand historie, All-American Girl: The Mary Kay Letourneau Story.
i 2002 medvirkede Miller i filmen Dead in a Heartbeat og i en todelt episode af en&e ‘ s Serie A Nero Ulvemysterium. Hendes film fra 2005 Funny Money blev kåret til den øverste film på Sarasota Film Festival. Hun optrådte i Rævserien forsvandt i seks episoder og spillede ekskone til en amerikansk senator, hvis kone på mystisk vis er forsvundet. Hendes komedie fra 2007 Blonde Ambition co-starring Jessica Simpson og Luke Vilson, der betragtes som en strålende & kultfilm for sin skrivning og for de mange referencer, den har. Hun gæstestjernede som Fran på Desperate husmødre.Miller optrådte i horrorfilmen The Messengers, co-starring Dylan McDermott og Kristen Stuart. Filmen blev produceret af instruktør Sam Raimis produktionsselskab, Ghost House Pictures.In 2011 portrætterede hun Doris, hustru til hovedpersonen George Valentin (Jean Dujardin), i den Oscar-vindende film kunstneren.
efter en tilbagevendende rolle i ABC sæbe serie elskerinder, Miller blev kastet i 2015 som en regelmæssig i den første sæson af ABC ‘ s dramaserie American Crime.i Oktober 2020 blev Miller castet som First Lady Nancy Reagan i Reagan, en kommende biografisk film fra 2022 baseret på præsident Ronald Reagans liv.